1937年（昭和12年）に金杉が亡くなる。軍国主義の嵐が吹き荒れていたこともあり、テアトル・コメディは解散した。劇団は28回の公演、52の戯曲を上演した。
1939年（昭和14年）文学座入り。自作「マントンにて」の文学座公演を演出した。
1944年（昭和19年）、実業家の篠原玄と再婚。
1947年（昭和22年）、文学座に籍を置きつつ芥川比呂志、加藤道夫、荒木道子などと共に劇團「麦の會」発会。
1951年（昭和26年）、春原政久の手による『風にそよぐ葦』で、本格的に俳優としての活動を始める。それまでは演出家としての活動に重きを置いていたが、以後は、俳優と演出家という2足の草鞋を履いて活動した。
1964年（昭和39年）には、ウェスカー作「大麦入りのチキンスープ」を演出、主演し、文部省芸術祭文部大臣賞（現在の大賞）を受賞。
1970年（昭和45年）に「メテオール」で紀伊国屋演劇賞を受賞。
1971年（昭和46年）に文学座を退団し座友になる。その後は、同郷の宮沢賢治の作品の盛岡弁による朗読や、聖書の朗読などに新たに取り組んだ。
1983年（昭和58年）、NHK連続テレビ小説『おしん』の最初の一定期間に出演したことで、以前より一般に知られることとなった。
晩年は高齢となったこともあり、活動の主体を演劇から朗読に移していた。宮沢賢治の童話と詩を岩手の方言で読む朗読会を続け、2003年（平成15年）、その功績で菊池寛賞を受賞した。
2007年（平成19年）12月の舞台「星を見た男たち」で朗読者として出演、2008年（平成20年）12月の舞台「キングオブキングス」へ録音した声で出演したのが最期の仕事となった。

* にごりえ（1953年）
* 東京物語（1953年）
* 陽は沈まず（1954年）
* 花と波濤（1954年）
* 山の音（1954年）
* 或る女（1954年）
* 心に花の咲く日まで（1955年）
* くちづけ（1955年）
* 早春（1956年）
* 茶の間の時計 愛情の波紋（1956年）
* 驟雨（1956年）
* 東京暮色（1957年）
* 誘惑（1957年）
* 純愛物語（1957年）
* 鰯雲（1958年）
* 花の慕情（1958年）
* 裸の大将（1958年）
* 彼岸花（1958年）
* キクとイサム（1959年）
* お早よう（1959年）
* 暗夜行路（1959年）
* すずかけの散歩道（1959年）
* ある日わたしは（1959年）
* 夜の流れ（1960年）
* 濹東綺譚（1960年）
* 妻という名の女たち（1963年）
* 女の中にいる他人（1966年）
* 女の一生（1967年）
* 二匹の用心棒（1968年）
* 華麗なる闘い（1969年）
* 遠野物語（1982年）
* おしん（1984年） ※声の出演
* アテルイ（アニメ作品）（2002年）アマババ役 ※声の出演
テレビドラマ
* 雲のじゅうたん（1976年、NHK「連続テレビ小説」）
* 新西洋事情2 地中海の旅・波高し（1977年、NHK「NHK特集」）
* おしん（1983年、NHK「連続テレビ小説」）
* 富士山麓（1984年、NHK「ドラマ人間模様」）
* 武蔵坊弁慶（1986年、NHK）
* なつかしい春が来た（1988年、フジテレビ）
* 鬼ユリ校長、走る!（1994年・1996年、関西テレビ「花王ファミリースペシャル」）
その他のテレビ番組
* 徹子の部屋（テレビ朝日）
* 一枚の写真（フジテレビ）

* 『ふたりの夫からの贈りもの』（草思社、1988年）
* 『老いてなお、こころ愉しく美しく』（草思社、2000年）
* 『長岡輝子の四姉妹 - 美しい年の重ね方』（鈴木美代子著、草思社、2005年）
* 『長岡輝子の聖書ものがたり』（一麦出版社、2007年）